#52 Relações entre formigas e outros insetos

Esse podcast é produzido pelo Leis, Laboratório de Etologia, Ecologia e Evolução dos Insetos Sociais, e pelo FISABI, Laboratório de Fisiologia Ambiental de Abelhas, com o apoio da Universidade de São Paulo e do Programa de Pós-Graduação em Psicologia Experimental da USP.

Saudações, ouvintes, eu sou a Duda e esse é mais um episódio do Ação do Formiguê. Hoje, vamos explorar um dos sistemas mais complexos e bem organizados de natureza, as colônias de formigas. E elas não abrigam apenas os seus próprios indivíduos, mas também podem abrigar outros organismos. Aliás, já começamos a falar um pouco sobre esse assunto em outro episódio, o 36. Então, se você não ouviu, confere lá depois.

Dentro de uma colônia de formigas, nada é por acaso. Cada indivíduo sabe o que fazer, e o resultado é uma sociedade que funciona como se fosse um único organismo. Em uma perfeita sintonia e lógica coletiva, essas sociedades de formigas criaram ambientes ricos e protegidos, em que outros organismos podem acabar se infiltrando. Esses penetras no formigueiro podem acabar explorando seus hospedeiros ou colaborando com eles.

Esses organismos que vivem com as formigas são chamados de mirmecófilos. Dentre eles, um dos grupos que mais se destacam e que possuem mais espécies são os besouros e as larvas de borboletas. Nessas relações, há os que vivem dentro do ninho explorando os recursos, os que se alimentam de restos e até aqueles que se aproveitam da comunicação social das formigas para obter vantagens. Essas relações mostram como a evolução criou estratégias engenhosas para conviver dentro de sociedades tão complexas.

aproveitando os recursos e a organização das formigas sem necessariamente ajudá-las. Para nos ajudar a entender mais sobre esse assunto, convidamos dois pesquisadores da Universidade de São Paulo, o Carlos Moreno e o Luan Dias Lima. Para começar, vamos falar sobre os besouros mirmecófilos, que desenvolveram estratégias surpreendentes para conviver com as formigas, muitas vezes explorando os recursos de formigueiros sem nem serem detectados e muito menos atacados.

Quais tipos de estratégias os besouros usam para conviver com as formigas? E como exploram os recursos da colônia sem serem atacados por elas? Essas estratégias podem ser divididas em três categorias principais, químicas, comportamentais e morfológicas. E há alguma evidência também mais recente de que eles também podem utilizar sons, uma estratégia acústica para lidar com as formigas.

As químicas, que é o foco do meu trabalho, elas são as mais importantes e também mais comuns. Elas envolvem o uso de hidrocarbonetes cuticulares, que são compostos químicos da superfície do corpo desses insetos, tanto dos besouros quanto das formigas, que aí esses insetos conseguem então usar, porque as formigas utilizam eles para reconhecer os membros da sua colônia. Então eles utilizam o mesmo...

sistema químico de reconhecimento das formigas. É como se cada colônia tivesse um próprio cheirinho, digamos assim. E alguns besouros são capazes de sintetizar esse cheirinho ou mesmo sequestrar. Porque essa química é mediada principalmente pelos hidrocarbonetos cuticulares, que são...

Algumas moléculas de cera, basicamente, que ficam no esqueleto dos insetos, principalmente com a função de impedir a perda de umidade. Aí tem alguns besouros que vão nascer com um esqueleto mimético.

mas não completo. E aí eles se aproveitam de algumas formigas que já estão debilitadas e eles esfregam, eles literalmente se esfregam para sequestrar esses compostos químicos. E aí eles passam a ter a mesma química daquela formiga, daquela colônia. E aí eles passam despercebidos. Um exemplo disso são alguns estafelinídeos, como eu estou estudando, por exemplo, uma espécie que se chama Lomecusa imaginata.

Então o besouro consegue ficar com um cheiro muito similar ao da formiga e por isso ela trata ele como se fosse um membro da colônia. Uma outra estratégia é a camuflagem química. Nela o besouro adquire o perfil químico de um pano de fundo, vamos dizer aqui num caso, por exemplo, como uma planta. Então ele se alimenta dessa planta e fica com o cheiro da planta. Quando as formigas estão nessa planta, elas ignoram o besouro.

porque ele fica como se fosse uma parte da planta nela, ele tem o cheiro da planta, então as formigas ignoram ele. Uma outra estratégia é a insignificância química. Nessa estratégia, o besouro tem poucos desses compostos cuticulares, dos hidrocarbonetos, e ele não é detectado pelas formigas. Ele fica como se ele não tivesse um cheiro, ele fica invisível quimicamente, vamos dizer assim, ele não possui um cheiro.

E as formigas, então, elas ignoram, não detectam esse besouro também. Alguns outros besouros também liberam as substâncias que, às vezes, podem afastar as formigas ou podem também apaziguar, deixar essas formigas mais calmas. E, assim, elas toleram esses besouros ou se afastam deles, dependendo do caso.

por conta dessas substâncias que eles liberam através de algumas glândulas. Um outro tipo de estratégia é uma estratégia comportamental. Então, alguns vesouros conseguem imitar o comportamento das formigas, alguns conseguem simplesmente fugir das formigas, ou se abaixam quando elas vão atacar e por conta da sua morfologia, por às vezes serem redondinhos, vamos dizer assim.

Elas não conseguem morder esses besouros. Então, eles têm várias estratégias. Alguns são tão pequenos que eles conseguem passar por debaixo das pernas das formigas e não serem detectados. Então, são várias estratégias comportamentais que eles utilizam para lidar com as formigas. Eles também podem se mover lentamente no ninho ou, às vezes, muito mais rápido que as formigas e, assim, também evitar esses ataques.

Um outro tipo de estratégia é que eles também pedem alimento para as formigas e elas colocam alimento na boca deles através de uma trofaláxis, que a gente chama, uma troca de alimento ali, como se fosse um animal regurgitar para outro. Então, as formigas fazem isso e colocam alimento na boca deles e assim eles conseguem ser alimentados pelas formigas dentro do ninho. Então, isso é uma estratégia comportamental também.

Outro tipo de estratégia é uma estratégia morfológica. Alguns possuem uma adaptação física e assim eles conseguem resistir a ataques às formigas ou então eles conseguem ficar muito próximos a elas por conta dessas características físicas e assim eles não são atacados. Alguns são achatados, por exemplo, outros são compactados, outros são mais arredondados e com isso as formigas não conseguem morder.

Outros são muito pequenos e as formigas também não conseguem detectar a presença deles pelo tamanho. E eles podem construir algumas glândulas também especializadas que podem secretar substâncias que atraem essas formigas ou as acalmam também. Algumas espécies também são muito parecidas com formigas. Elas possuem a morfologia, apesar de ser um besouro, eles se parecem muito com formigas.

E assim eles possuem a forma delas, são chamados de mirmecomorfos, por ter essa forma das formigas. E assim as formigas acabam achando que eles são formigas também, por isso eles não são atacados. E quando então esses besouros são aceitos ou ignorados ou não detectados pelas formigas, eles podem se alimentar dentro do ninho delas, em alguns casos.

Podem se alimentar das próprias formigas, alguns se alimentam de larvas, de pulpas, de fungos que as formigas podem se alimentar, ou então eles roubam alimento, eles recebem alimento diretamente na boca das formigas. E aí com isso eles podem consumir também larvas e atuam assim como parasitas. Quando eles estão dentro do ninho das formigas, eles aproveitam também o abrigo e a proteção que a colônia oferece.

e em muitos casos não contribuem em nada para o ninho, ou não afetam o ninho, e nesse caso eles são apenas inquilinos. E é dessa maneira que eles vão explorar os recursos das colônias sem serem atacados, porque as formigas não conseguem distinguir aquilo como um estranho.

a mesma química dela, dos seus companheiros de ninho, a formiga acha que aquilo ali é só mais um companheiro de ninho. Ah, é um pouquinho diferente, é menor. É meio esquisito, mas é um dos meus, né? Então eu não vou fazer nada com isso aqui. Até porque as formigas vão estar preocupadas com a manutenção da colônia, né? Busca de recursos, é...

Cuidado com as rainhas, com os imaturos, enquanto o besouro não tá nem aí pra isso, né? Ele só quer sobreviver o maior tempo possível. Eles se aproveitam desse comportamento das formigas pra tomar vantagem pra si. Um caso que acontece em cupins, por exemplo, é que alguns besouros imitam o comportamento de operário.

Um comportamento rogatório, que é isso. O comportamento, o operário, tem um comportamento para pedir alimento. O besouro vai lá e imita esse comportamento para que o cupinho alimente. Alguns besouros que vivem com formigas, na verdade, eles se aproveitam para ficar entre os imaturos das formigas e predar deles. Então, sim, vai ter essa diferença de comportamento, sim. Porque, como eu falei, as formigas estão mais preocupadas com a manutenção da colônia, enquanto os besouros não estão se importando com isso.

Agora vamos pensar como as larvas de borboletas e mariposas agem quando estão infiltradas no formigueiro. Algumas lagartas também vivem associadas às formigas. Quais são elas e quais interações diferem das que vemos dos besouros, por exemplo, e que tipos de adaptações comportamentais ou mesmo químicas permitem que essa relação exista? Em relação às lagartas, existem duas famílias principais de lagartas que são associadas a formigas. Então...

consideradas então também mirmecófilas. A família Licênide, que ocorre em regiões temperadas, mas também na região tropical. E a outra família é Riodinide, é uma família irmã de Licênide, e que ocorre principalmente na região tropical.

Essas lagartas possuem interações com formigas que vão ter um grau de variação, um grau de associação com as formigas. Algumas são consideradas facultativas porque elas se beneficiam da presença das formigas, mas elas não necessitam das formigas para sobreviver. Em outros casos, algumas têm uma associação obrigatória. Nesse caso, elas dependem das formigas para sobreviver.

E se a gente tira as formigas de perto delas, então elas vão morrer. As interações com as formigas, elas podem ser parasíticas, no caso elas exploram as formigas, com isso tem um benefício, mas prejudicam as formigas. Outras podem ser comensais, que assim elas se beneficiam, mas não prejudicam as formigas. Ou elas podem ser mutualistas, então nesse caso...

ambas espécies vão se beneficiar com a associação. Então tem os três níveis, desde parasitas até mutualistas. No caso dos mutualistas, elas oferecem umas recompensas nutricionais, uma gota açucarada por uma glândula especializada que ela possui, as formigas se alimentam e em troca as formigas oferecem proteção.

contra predadores e parasitóides para essas lagartas. As lagartas possuem algumas adaptações para lidar com formigas também. Elas possuem, no caso, um conjunto que a gente chama de multimodal, que são vários níveis de comunicação com as formigas. E, nesse caso, elas utilizam também estratégias químicas, também morfologia e também um pouco de comportamento para lidar com as formigas.

Em relação às estratégias químicas de lagartas, elas são similares, vamos dizer assim, ao que a gente vê em besouros, porque as lagartas também vão utilizar os hidrocarbonios cuticulares e as estratégias químicas que a gente mencionou para os besouros, como o mimetismo químico, por exemplo, a camuflagem química e a insignificância química. E recentemente, em um trabalho...

a gente achou uma outra estratégia química, que a gente chamou de conspicuidade química. Nesse caso, nessa situação, a lagarta tem um cheiro específico que as formigas conseguem reconhecer e assim elas não atacam essas formigas porque elas sabem que essa lagarta vai oferecer um alimento para elas. Então é uma relação de mutualismo.

As formigas associam o cheiro dessa lagarta, que é um cheiro evidente, ela não esconde esse cheiro. Na verdade é um cheiro que as formigas se associam a um alimento e a um parceiro mutualista. As lagartas também possuem glândulas especializadas, que nós chamamos de órgãos mermicófilos, para lidar com as formigas. São órgãos que se desenvolveram exclusivamente para ter associação com as formigas.

Esses órgãos, chamados de órgãos nectários tentaculares, eles liberam uma secreção, um líquido nutritivo para as formigas, ou então liberam os compostos, um cheiro, uns compostos voláteis, que se comunicam com as formigas. Então as formigas associam esse cheiro.

e começam a proteger essa lagarta. Então, vamos dizer assim, que as lagartas conseguem conversar com as formigas também. Liberam cheiros que possivelmente imitam os feromônios das formigas, e assim as formigas protegem essas lagartas. As lagartas também possuem, em muitos casos, uma cabeça retrátil, que ela consegue esconder essa cabeça, e uma cutícula que é muito mais espessa do que o de um inseto normal, vamos dizer assim, um inseto comum.

porque assim, com essa cabeça que ela consegue esconder e essa cutícula espessa, ela consegue lidar também com possíveis ataques de formigas. Em relação ao comportamento, elas também podem utilizar algumas vibrações, um sinal acústico para lidar com as formigas, e também elas se movimentam de uma certa maneira mais lenta, evitando movimentos bruscos para não desencadear um ataque das formigas.

Então, existem várias espécies mimecófolas. É algo que agora, essa parte de estratégias químicas está começando a ser estudada na América do Sul, mas é muito conhecido na Europa também. E é muito interessante, então são organismos muito interessantes para se estudar também. O que essas relações nos revelam sobre a complexidade e evolução da sociedade de formigas e dos insetos que vivem com elas?

Uma das explicações de ter tantas espécies no mundo, a gente atribui a simbiose, que é a relação, os vários tipos de relações entre as espécies que ocorrem. Então essas relações podem ser consideradas uma força motriz da evolução e, por consequência, uma força motriz da própria diversidade.

Como o Eduardo Wilson fala, tem espécies que são capazes de quebrar o código das colônias das formigas. Isso é muito interessante. A gente vê que tem organismos que evoluíram estritamente para esse hábito de vida. Por mais complexo que seja a vida de uma colônia social, ainda assim tem organismos capazes de se infiltrar nessas verdadeiras fortalezas, digamos assim.

Então isso mostra que é uma dinâmica muito grande, principalmente se a gente pensar num contexto hospedeiro-parasito, que enquanto os hospedeiros estão evoluindo para desenvolver barreiras antiparasitismo, o parasito, do outro lado, está evoluindo para tentar sempre quebrar essas barreiras. Então é uma corrida marmentista, citando o Richard Dawkins.

É uma corrida marmetista que nunca para e sobra para a gente aqui, meros espectadores, aproveitar e desfrutar do que o Richard Dawkins chamou de o maior espetáculo da Terra. Tem um experimento muito interessante do laboratório de Joseph Parker, que é um biólogo evolutivo, trabalha principalmente entre interações besouras e formigas. E ele coletou duas espécies de estafilinídeos diferentes que vivem na mesma formiga.

E eles utilizam diferentes estratégias para se infiltrarem no ninho das formigas, mas basicamente a raiz dessas estratégias é química. Então, besouros diferentes, eles conseguem reconhecer a formiga hospedeira pela química. E um experimento bem simples que o Joseph Parker faz é colocar esses dois besouros, um em contato com o outro. E um besouro acha que o outro besouro é uma formiga. Então, enquanto o besouro tem uma estratégia de montar em cima da formiga para sequestrar os hidrocarbonetos,

outro besouro levanta o abdômen para expor as glândulas de defesa. Então um besouro fica tentando montar em cima do outro porque acha que ele é a formiga, enquanto outro besouro fica levantando o abdômen achando que o besourinho menor é uma outra formiga também. Então a gente começa a ter uma noção de como a química modula muito esse mundo dos insetos.

Então, os sistemas conhecidos de besouro geralmente são parasitas, enquanto a maioria dos casos que a gente pode ver aqui na América do Sul, por exemplo, são de sistemas mutualistas das lagartas. Tanto os besouros quanto as lagartas utilizam estratégias químicas, estratégias comportamentais e também morfologia para lidar com as formigas e também há uma certa evidência de utilizarem uma comunicação acústica, uns sinais acústicos para lidar com as formigas.

Então, as relações entre formigas e os mermecófilos, tanto besouros quanto as lagartas, quanto várias outras espécies que também são mermecófilos, revelam muito sobre essa complexidade e flexibilidade de coevolução das sociedades de formigas. Essas interações mostram que as colões de formigas são muito organizadas e elas atuam como um microcosmo, vamos dizer assim, uma fortaleza ali.

que alguns organismos conseguem invadir, quebrando esse sistema químico, e assim eles conseguem sobreviver, e é algo que já ocorre há milhares de anos. Então, são várias espécies que conseguem interagir com as formigas, utilizando vários tipos de estratégias, e assim evitando ataques das formigas que estão basicamente em todos os ambientes.

Como as formigas utilizam principalmente a comunicação química, nesse sentido que a gente encontra mais evidências dessa exploração química, através de estratégias químicas, mas existe uma série de estratégias também comportamentais e também morfológicas, além das estratégias químicas. Aproximadamente 10 mil espécies são consideradas mimecófadas, não incluindo apenas besouros e lagartas, mas são várias espécies.

E ocorre essa coevolução há milhares de anos. E nas interações que possuem com as formigas, ocorrem relações desde parasitismo até comensalismo e mutualismo. Então, são vários tipos de estratégias que podem ocorrer também dentro ou fora do ninho das formigas e mostram aí...

O potencial para estudo também, o potencial para uma diversidade que nem é muito conhecida em alguns casos, porque tem muitas espécies que vivem dentro dos ninhos das formigas que ainda nem são conhecidas. Com isso se formam mini ecossistemas, o ninho das formigas atua como um mini ecossistema, um microcosmo, como a gente costuma chamar.

Como vocês puderam ver, as relações entre formigas e seus visitantes mirmecófilos mostram como a evolução pode moldar estratégias de sobrevivência em sociedades complexas. De adaptações comportamentais a truques químicos e morfológicos, cada espécie encontrou maneiras de viver junto com as formigas. Agradecemos a participação dos nossos convidados, que nos ajudaram a compreender melhor o mundo secreto e fascinante das relações entre formigas e outros insetos.

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